巨大不明生物祸威兽（祸威獣（カイジュウ））接连于日本列岛出现，它们的存在已经变成日本的日常生活。自卫队的一般武器完全无法应付，到达极限的日本政府防灾厅，召集了祸威兽对策的专家，设立“祸威兽特设对策室”，简称祸特对（祸特対（カトクタイ）、SSSP）。一日，祸特对前往首都圏郊外，针对被称为“涅罗刚”的7号祸威兽进行对策任务，就在此时，一位来自天空的银色巨型外星人现身，并当场利用宇宙元素133的能量所发射出强力的光波热线将涅罗刚消灭。[28]另一方面，当巨人飞来时，祸特对成员神永新二正在救护一名未能逃走的孩子，但在保护孩子免受冲击时身亡。外星人在看到神永的自我牺牲后对人类产生兴趣，并与神永合体。外星人根据需要使用“贝塔胶囊”变回神永，借此作为祸特对的一员以此理解人类。随后，外星人在对策8号祸威兽加博拉的任务中击退了对方，祸特对透过考虑到人类的战术分析，以及巨人离开时的一瞥推测：“巨大人型生物：奥特曼（暂定）”是一个可以沟通的智慧生命体。

随着奥特曼的存在被公众知晓，与日本政府接触的外星人札拉布意图利用宇宙文明的超高科技签订不平等条约，但其真正目的在于让人类进入内战状态并自我毁灭。札拉布察觉到神永＝奥特曼的干涉后，将其绑架并监禁，并向全世界泄露奥特曼的真实身份是神永。此外，札拉布还伪装成冒牌奥特曼进行破坏行为，提议日本政府消灭奥特曼。然而当浅见弘子察觉并救出的神永后，并在夜晚的六本木高空击败了札拉布。然而，因为身份暴露，神永在人类社会中失去了立足之地。

新接触日本政府的外星人梅菲拉斯试图透过贝塔系统对人类进行独占管理，将其用作强大的生物武器。他捉住了浅见，并将其在丸之内巨大化作为贝塔系统的展示，并提议利用贝塔系统将人类巨大化，以此进行自卫来抵御敌对外星人的入侵。他随后日本政府达成一项密约，允许日本政府使用贝塔系统，作为回报，日本政府将认可他作为人类的上位存在。同时，梅菲拉斯与神永接触，并揭示祸威兽的存在是被遗留在地球上被唤醒的生物武器，他自己放出这些祸威兽的目的是为了引诱奥特曼。梅菲拉斯提议与奥特曼在地球上合作，但神永拒绝外星人干涉地球文明，并在祸特对的协助下突袭贝塔系统的交接现场。梅菲拉斯在与奥特曼的战斗中占据上风，但当来自光之星的新使者到来时，他意识到地球的命运，于是收回贝塔系统并撤退。

从光之星到达的新使者佐非告知奥特曼，由于奥特曼与神永融合后，人类可以被转化为生物武器的消息在宇宙中传开，因此人类被视为危险的存在，将被消灭。他部署了用于摧毁天体的最终武器“杰顿”在地球的卫星轨道上，将连同地球和太阳系一起摧毁。神永向所有祸特对的成员告知杰顿的存在，并独自一人挑战杰顿，但他却在杰顿强劲的武器系统中遭到击败，恢复神永的样子并暂时昏迷。奥特曼的败退使政府人员陷入绝望，但发现神永留下的USB存储器中记载了贝塔系统的基础原理后。祸特对的滝明久召集世界各地的科学家，利用贝塔系统开发出一个计划，通过制造次元裂缝将杰顿送往异次元。然而，这项计划执行者也有被送往异次元的高风险，祸特对队长田村君男对此犹豫不决，但苏醒的神永不畏惧自我牺牲，优先保护人类接受计划。这场计划最终成功执行，然而奥特曼无法从次元裂缝中脱逃，最终被送往异次元。

在异次元漂流的奥特曼面前，沿着他“想活下去”的意愿，佐非出现了，佐非告知奥特曼自己已经承认了人类的智慧和努力，决定停止歼灭人类。他试图带奥特曼返回光之星，但奥特曼对人类的未来感到担忧，拒绝了佐非的提议，并请求将自己的生命赋予神永。佐非理解了他的意愿，将奥特曼和神永分离。下一刻，神永在祸特对的同伴们的迎接下醒来了。